L'histoire du jeu se situe entre la fin de The Legend of Zelda: Ocarina of Time et The Legend of Zelda: The Wind Waker. Elle est aussi beaucoup plus obscure que les jeux précédents, comme le montre aussi le titre du jeu qui a été dévoilé à L'E3 2005 : The Legend of Zelda: Twilight Princess (La Princesse du crépuscule). Les traducteurs de Nintendo of America annoncent que Twilight Princess aura une histoire beaucoup plus profonde que les autres volets de la série: ainsi, il y aurait deux fois plus de textes que dans The Wind Waker, et les références aux autres Zelda seront nombreuses,^[1ce qui est exceptionnel, car normalement, les Zelda sont indépendants les uns des autres.

Link a aussi accès à quelques nouveaux pouvoirs, comme celui de se transformer en loup dans le monde du crépuscule qui lui permettra d'afinner son odorat et de voir l'invisible. De plus, quand il est dans cet état secondaire, il pourra communiquer avec des animaux qui jouent un très grand rôle dans cet épisode de la série. Link est de plus secondé par une « jeune fille » mystérieuse du nom de Midona Des nouveaux contrôles et modes de combats sont disponibles, comme par exemple, la possibilité d'utiliser l'épée à cheval. On remarque aussi certains objets qui tombaient dans l'oubli (comme la lampe à huile, de l'opus The Legend of Zelda: A Link to the Past et les flèches-bombes, que l'on obtenait en combinant les bombes et les flèches en appuyant simultanément les boutons «A» et «B», dans l'opus The Legend of Zelda: Link's Awakening).

Link, un jeune fermier du village de Toal dans la contrée de Latouane, vit paisiblement avec ses amis, 3 enfants turbulents, et sa jument, Epona. Mais, l'atmosphère de joie va se dissiper pour laisser place à la peur et au désespoir. Les enfants et votre amie, Iria, sont enlevés par un monstrueux chef Orque. Link tente de les rattraper mais se retrouve soudain face à un rideau noir et inquiétant. Une énorme main sort alors de ce rideau et happe Link...